La maracuyá es una fruta tropical de una planta que crece en forma de enredadera y que pertenece a la familia Passifloráceae, de la que se conocen más de 400 variedades. (Gerencia Regional Agraria La Libertad, 2010). Es originaria de Brasil, es cultivada en zonas tropicales en cuatro continentes. Los principales productores a nivel mundial son Brasil, Ecuador, Colombia y Perú con aproximadamente 805 000 toneladas por año (Arias et al., 2014).

La maracuyá es una planta trepadora, vigorosa, leñosa, perenne, con ramas hasta de 20 metros de largo, presenta tallos verdes, acanalados, con zarcillos axilares que se enrollan en forma de espiral, miden aproximadamente 40 centímetros, las hojas miden entre 7 cm y 20 cm de largo, son de color verde lustroso con peciolos glabros acanalados en la parte superior; posee dos nectarios redondos en la base del folíolo, la lámina foliar es palmeada y generalmente con tres lóbulos. Las flores solitarias y axilares, fragantes y vistosas de cinco centímetros de ancho. Están previstas de cinco pétalos y una corona de filamentos radiante de color purpura en la base y blanca en el ápice, posee cinco estambre y tres estigmas. El fruto es una baya globosa u ovoide de color entre rojo intenso a amarillo cuando está maduro, las semillas con arilo carnoso muy aromática, miden de 6 a 7 centímetros de diámetro y entre 6 a 12 centímetros de longitud. El sistema radicular es totalmente ramificado, sin raíz pivotante y superficial, distribuido en un 90 % en los primeros 15 cm a 45 cm de profundidad. Por tal razón, no se deben realizar labores culturales que remuevan el suelo y puedan dañar el sistema radicular y la producción en sí (Gerencia Regional Agraria La Libertad, 2010).

Según Jurado (2016) el género Passiflora comprende cerca de 500 especies siendo el componente más grande y relevante dentro de la familia Passifloráceae. Son plantas tipo lianas que trepan mediante zarcillos; poseen gran interés económico y ornamental por la forma y el color de sus flores adicionalmente se ha reportado que estas plantas son usadas en medicina tradicional.

La forma de cultivo se puede denominar tradicional o artesanal. Existen dos variedades o formas de maracuyá que se diferencian principalmente por su color y la forma del fruto. Estos tipos son maracuyá amarillo (Passiflora edulis f. flavicarpa Den) y el maracuyá morado (Passiflora edulis variedad purpura Suns) (López-González, 2002). Según Laguna et al. (2015) en Nicaragua la (P. edulis) se siembra principalmente en el departamento de Matagalpa en los municipios de Matagalpa, Sébaco, San Ramón, Terrabona, San Dionisio, El Tuma- La Dalia y Matiguás, en este territorio las fincas se ubican entre los 450 y 1 100 metros sobre el nivel del mar; en el 2013 se reportaron 310 fincas productoras de maracuyá. Otros departamentos en donde se produce el cultivo pero en menos escala son: Rivas, Carazo, Masaya y Managua. Entre los insectos plagas que representan un mayor problema en la maracuyá desde el punto de vista fitosanitario están: Mosquita del botón floral (Dasiops inidulis), Mosca de la fruta (Anastrepha sp), Trips (Trips sp), Ácaro rojo (Tatranichus sp), Ácaro blanco (Polyphagotarsonemus sp), Gusano negro (Dione juno), Chinche patas de hojas (Leptoglosus zonatus), Cochinilla o escama cerosa (Ceroplastes cirripediformis), Hormigas cortadoras (Atta sp), etc. (Salinas, 2014; Laguna et al., 2015). En Nicaragua (Jiménez-Martínez, 2021) reporta que los principales insectos plagas de la maracuyá son: Trips (Trips sp.), gusanos defoliadores (Dione juno), chinche patas de hojas (Leptoglosus sonatus), arañitas rojas (Tetranychus sp.), ácaro blanco (Polyphagotarsonemus sp.), abeja negra o capadora (Trigona sp.), áfidos o pulgones (Myzus persicae, Myzus ornato), gallina ciega (Phyllophaga sp.) y cochinilla o escame cerosa (Ceroplastes cirripediformis), Laguna et al. (2015); Montano y Bustamante (2017), reportan a la mosquita del botón floral (Dasiops inedulis), escamas de la familia Coccidae, Ceroplastes cirripediformis y larvas de lepidópteros de la familia Nymphalidae, Dione juno como los principales insectos plagas en el cultivo de la maracuyá.

La Abundancia en ecología es un componente de biodiversidad y se refiere a cuan común o rara es una especie en comparación con otras especies en una comunidad biológica o una ubicación definida. ​ La abundancia relativa puede representarse como el porcentaje de un organismo, donde el 100% es el número total de organismos en el área (Cortés-Marcial y Briones-Vargas, 2014). La riqueza específica (S) es la forma más sencilla de describir la biodiversidad ya que se basa únicamente en el número de especies presentes, sin tomar en cuenta el valor de importancia de las mismas (Moreno, 2001). La biodiversidad o diversidad biológica es la variedad de la vida. Este reciente concepto por (Vargas et al., 2015) incluye varios niveles de la organización biológica. Abarca a la diversidad de especies de plantas, animales, hongos y microorganismos que viven en un espacio determinado, a su variabilidad genética, a los ecosistemas de los cuales forman parte estas especies y a los paisajes o regiones en donde se ubican los ecosistemas. También incluye los procesos ecológicos y evolutivos que se dan a nivel de genes, especies, ecosistemas y paisajes. El cultivo de la Maracuyá en Nicaragua está teniendo un crecimiento acelerado en área cultivada, sin embargo, es afectado por diversas plagas insectiles, trayendo como consecuencias disminución en los rendimientos e incremento en los costos de producción, motivo por el cual se realizó dicha investigación para conocer la abundancia, riqueza y diversidad de insectos asociados al cultivo de la maracuyá en cuatro fincas en Matagalpa.

MATERIALES Y MÉTODOS

Localización de la zona de estudio

El ensayo se realizó en el período de abril a septiembre de 2016 en cuatro fincas de maracuyá amarillo, ubicadas en el municipio de San Ramón departamento de Matagalpa, la finca La Vega propiedad del Sr. Sergio Cuadra con una parcela de maracuyá de 2.5 hectáreas con edad del cultivo de 10 meses, la finca El Castillo del Horno propiedad del Sr. Yim Pierre Brown con una extensión de dos hectáreas con una edad del cultivo de 11 meses, la finca La Bendición con una extensión de 1.5 hectáreas con una edad del cultivo de ocho meses y la finca El Conflicto con una extensión de dos hectáreas con una edad del cultivo de 14 meses, ambas propiedad del Sr. Enrique Arauz.

El municipio de San Ramón perteneciente al departamento de Matagalpa tiene una extensión territorial de 424 kilómetros cuadrados, lo que representa el 7 % del territorio del departamento. Posee una altura de 640 metros sobre el nivel del mar y una posición geográfica de latitud Norte de 12°55ˈ y longitud Oeste de 85°50ˈ. La precipitación anual fluctúa entre los 1 600 y 2 000 milímetros. Los suelos son mayoritariamente francos arcillosos y arcillosos, con erosión moderada y mayormente con cobertura agropecuaria [Instituto Nicaragüense de Estudios Territoriales (INETER, 2016)].

Diseño experimental

El estudio consistió en la comparación de cuatro fincas productoras de maracuyá arregladas en un diseño no experimental, cuantitativo-descriptivo, las fincas estaban ubicadas en el municipio de San Ramón. En cada finca se colocaron seis trampas para captura de insectos, tres trampas del tipo Pitfall-traps (trampas de caída libre) y tres trampas del tipo galones de plástico con agua y melaza, además se realizó un método observacional que consistió en el conteo de plagas de las partes aéreas de las plantas (hojas, tallo, flores y frutos).

Muestreo, colección, identificación y descripción de los principales insectos asociados al cultivo de la maracuyá

El muestreo y colecta de insectos se realizó cada ocho días, en cuatro fincas del departamento de Matagalpa, el muestreo se realizó utilizando tres métodos. El primer método consistió en la captura de insectos rastreros con trampas de caída libre (Pitfall-traps), el segundo método en la captura de insectos voladores utilizando trampas de galones y el tercer método consistió en el conteo de insectos visualizados. Para evaluar la fluctuación poblacional de insectos, en cada finca de referencia se seleccionaron tres sitios específicos de muestreo a los cuales se les asignó una identificación mediante la colocación de un código.

Colecta de insectos rastreros

Para la captura y colecta de insectos rastreros se utilizaron trampas de caída libre (Pitfall-traps), la cual consistió en colocar una pana plástica con capacidad de cuatro litros de agua, de color celeste de 30 cm de diámetro y 15 cm de profundidad, se ubicó al ras del suelo; a estas se le agregó una solución de agua más una onza de detergente del tipo Xedex®, la frecuencia de muestreo fue de ocho días y a cada trampa se le cambió la solución del agua y el detergente en la misma frecuencia (Rugama y López, 2011). El total de trampas colocadas en las cuatro fincas fueron 12 de caída libre (Pitfall-traps).

Colecta de insectos voladores

Para la captura y colecta de insectos voladores se utilizaron trampas de galones plásticos de color amarillo con capacidad de cuatro litros de agua, los galones estaban cortados por uno de sus costados y sujetados con mecate en los tutores y ubicados horizontalmente a una altura aproximada de 1.5 metros. Se les agregó una solución de agua, 10 ml de melaza, jugo de tres frutos de maracuyá maduros como atrayente, una onza de detergente y un gramo de bórax® (ácido bórico). El total de trampas aéreas en las cuatro fincas fue 12 galones.

Tipo y número de insectos en hojas y tallos por observación

Se observó el tipo y número de insectos que se encontraban en las plantas de maracuyá para determinar su presencia en hojas y tallos. Se determinó un radio de dos metros alrededor de cada tutor en cada sitio de muestreo, se sujetaron cintas de color para delimitar el área. Se utilizó un formato de registro de la cantidad y el tipo de insectos encontrados en cada sitio de muestreo.

Manejo de insectos colectados en el campo

Una vez recolectados los insectos en el campo, se colocaron en viales entomológicos con alcohol etílico al 75 % y fueron llevados al laboratorio de entomología de la Universidad Nacional Agraria (UNA), en Managua, Nicaragua, para ser observados con ayuda de un estereoscopio y de esta manera poder observar claramente las características morfológicas de las familias de insectos y además realizar comparación de especímenes con los del museo entomológico de la UNA, apoyado de consultas bibliográficas y consulta con expertos en el área de entomología.

Montaje e identificación de insectos a nivel de laboratorio

El montaje e identificación de los insectos se realizó en el museo entomológico de la Universidad Nacional Agraria. Las muestras de insectos conservadas en alcohol al 75 % fueron trasladadas al museo, se extrajeron los insectos de los viales entomológicos y se colocaron en platos Petri para ser lavados con alcohol al 75 %, posteriormente cada muestra de insectos se colocó en papel toalla, dejándolos secar a temperatura ambiente durante 30 minutos, posteriormente se contaron y se anotó en la hoja de registro. Se realizó el montaje de insectos utilizando alfileres entomológicos SPHINX # 4, láminas de poroplás, gradillas entomológicas y pinzas. Los insectos se observaron en el estereoscopio (CARL ZEISS, modelo 475002 y 475002-9902 de 4x, 6.3x y 2.5x) y para su identificación se utilizaron las claves dicotómicas y mediante la comparación con otros insectos clasificados según consultas bibliográficas en textos básicos (Sáenz & De La Llana, 1990); (Nunes & Dávila, 2004); (Marshall, 2008); (Cibrían-Tovar, 2017), (Jiménez-Martínez, 2009), (Jiménez-Martínez y Rodríguez, 2014), (Jiménez-Martínez, 2020), (Jiménez-Martínez, 2021), (Andrews & Caballero, 1989), (Maes, 1998); se logró así la identificación final hasta nivel de familia y en algunos casos hasta el nivel de morfo género y morfo especie.

Variables evaluadas

Abundancia total de insectos. Esta variable se comenzó a registrar desde el 4 de abril, con frecuencia semanal hasta el 28 de septiembre, se realizó conteo de todos los insectos colectados en las trampas Pitfall-traps, galones y el método observacional.

Riqueza total de familias de insectos. Se hizo un conteo total de insectos por familias encontradas en todas las fechas de colecta en las fincas La Vega, El Castillo del Horno, La Bendición y El Conflicto, para determinar cuál era la finca con mayor riqueza de familias.

Índice de diversidad de Simpson. Es el número de individuos de especies capturadas por hábitat, utilizando el índice de Simpson con criterios de heterogeneidad, se cuantifica la probabilidad de que los individuos seleccionados aleatoriamente en una comunidad infinita pertenezcan a la misma especie. La probabilidad que tiene dos individuos de una misma especie en ser elegidos al azar será pi x pi o pi². La probabilidad promedio de que ocurra será igual a la suma de las probabilidades individuales de cada especie según al hábitat perteneciente (Simpson, 1949).

Análisis de los datos. Después de colectados los insectos, la información fue arreglada en una tabla de datos en Excel por finca, por fecha y por familias de insectos, no se realizó análisis estadístico para comparar entre fincas, ya que el arreglo del ensayo no permite comparación entre fincas, cada finca tenía condiciones diferentes. Se realizó un análisis descriptivo entre fincas.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Principales órdenes, familias, géneros, especies y hábito alimenticio de insectos asociados al cultivo de la maracuyá

En el Cuadro 1 se presentan los 10 órdenes de insectos registrados en las fincas de estudio, entre ellos tenemos, Coleóptera, Lepidóptera, Hemíptera, Hymenóptera, Díptera, Orthóptera, Neuróptera, Blattodea, Dermáptera y Odonata. El número total de familias de insectos encontrados fue de 48, los géneros fueron un total de 69, y el número total de especies identificadas fueron 23, en este mismo Cuadro, se presentan los diferentes tipos de hábitos alimenticios de los insectos, los hábitos más comunes fueron, fitófago, saprófago, nectarívoro, depredador, polinívoro, defoliador y parasitoide.

La alta presencia de insectos en estas parcelas de maracuyá probablemente se debió a la abundancia de vegetación (malezas de hoja ancha, hoja fina y otros cultivos) que predominó durante el periodo de muestreo. La zona geográfica donde se encontraba ubicada las parcelas de investigación es considerada un área bien diversa, ya que además de maracuyá se encuentran cerca otros frutales como mango y aguacate, así como árboles maderables. En un estudio de Montano y Bustamante (2017), sobre distribución temporal de insectos en maracuyá, encontró una mayor abundancia de insectos en trampas de caída libre versus trampas del tipo de galón con melaza. Por otro lado, Mairena (2015), encontró mayor número de insectos de la familia Formicidae y Scarabaeidae en trampas Pitfall trap que en trampas de galones con melaza y observación visual. Lacayo y Mayorga, 2014, reportan que los principales órdenes de insectos encontrados asociados al cultivo del marango fueron Orthóptera, Dermaptera, Hemíptera, Coleóptera, Diptera, Lepidóptera, Hymenóptera, Blattodea, Isoptera, Magalop-tera, Neuroptera y Odonata estos fueron encontrados en trampeos utilizando Pit-fall traps.

Abundancia total de insectos

La abundancia total de insectos encontrados durante el periodo de estudio en las fincas La Vega, El Castillo del Horno, La Bendición y El Conflicto fue de 16 307 insectos. Siendo la finca El Conflicto la que presentó el mayor número de insectos durante el período de muestreo (abril-septiembre, 2016) con 4 293 en total, seguido de la finca El Castillo del Horno con 4 056 insectos, la finca La Bendición con 4 050 y en la finca La Vega fue la que registro menor número de insectos con 3 908 en total durante los seis meses de muestreo (Figura 1).

En un estudio realizado por Montano y Bustamante (2017) en Entomofauna, diversidad y fluctuación poblacional de insectos plagas y benéficos asociados al cultivo de la maracuyá (Passiflora edulis Sims), en Sébaco, Matagalpa, se encontró una abundancia total de 8 413 insectos. Siendo la finca Las Vegas la que presentó mayor número con 4 365 insectos en total, mientras que en la finca Linda Vista se encontraron 4 084 insectos en total.

Mairena (2015) registró una abundancia total de 10 657 especímenes en seis fincas evaluadas, siendo la finca San Felipe la que presentó mayor número de insectos con 2 184, finca La Francia con 2 085, finca Los Caleros con 1 728, finca Los Ríos con 1 700, finca El Edén con 1 499 y finca La Perla con 1 461 insectos, utilizando trampas de caída libre y trampas de galón con melaza.

Rugama y López (2011), encontraron una abundancia total de 16 064 insectos en dos parcelas de estudio, siendo la parcela convencional la que presentó mayor número de insectos con 9 533 y la parcela orgánica presentó 6 541 insectos, utilizando trampas de galones y de caída libre.

Es necesario destacar que estas diferencias en número total de insectos, probablemente se deben a los siguientes factores, la finca El Conflicto es una finca con varios ciclos de cultivo, y la plantación en estudio tenía 14 meses de edad en comparación con las demás fincas que tenían 10,11 y 8 meses. Además es una finca muy diversa en cultivos existiendo cultivos de mango, limón, naranja, café, musáceas, granadilla, zapote, chayote, papaya, etc.

Según (Southwood y Way, 1970) la importancia de la diversidad en los agroecosistemas, radica en que a medida que se incrementa la diversidad vegetal más diverso es el agroecosistema, los nexos tróficos aumentan desarrollándose sinergismos que promueven la estabilidad poblacional insectil.

Figura 1.
Abundancia total de insectos por finca

Riqueza total de familias de insectos

En la Figura 2 se observa la riqueza total de familias. En las fincas El Castillo del Horno y La Bendición se registró la mayor riqueza con 48 familias en cada finca, seguido de la finca El Conflicto con y la finca La Vega.

Montano y Bustamante (2017), realizaron un estudio para conocer la diversidad y fluctuación poblacional de insectos plagas y benéficos asociados al cultivo de la maracuyá (Passiflora edulis Sims), en fincas en el municipio de Sébaco, departamento de Matagalpa, ellos reportaron que la riqueza total de familias de insectos encontrados fue de 67 familias de insectos, siendo la finca Las Vegas la que presentó mayor riqueza con 34, comparada con la finca Linda Vista con 33 familias.

Antúnez (2018) reportó una riqueza de 50 familias de insectos, Herrera (2021), registró una riqueza insectil de 60 familias utilizando trampeo de insectos de suelos e insectos voladores. Téllez y Jirón (2014), reportaron una abundancia total de 6 000 insectos colectados en trampas del tipo Pitfall-trap y galones de plástico con melaza.

Al comparar los resultados obtenidos con el estudio realizado en Sébaco, se puede concluir que la Finca La Vega, El Castillo del Horno, La Bendición y El Conflicto son fincas con mayor riqueza de familias de insectos.

Las plantas de maracuyá inician su periodo de floración desde los 5 a 6 meses después del trasplante, se pueden obtener hasta tres ciclos de floración por año y se puede considerar la floración como un factor determinante en el resultado obtenido en cuanto al número de familias de insectos en las cuatro fincas.

En los sistemas agrícolas la simplificación de la diversidad de plantas restringe los sitios de oviposición y las fuentes alternativas de alimento para numerosos organismos que desempeñan importantes funciones. De manera que el aumento de la diversidad florística podría favorecer el incremento de los niveles tróficos superiores, al proveer de recursos florales a especies que se manifiestan como parasitoides, depredadores y polinizadores. Asimismo, diversas experiencias muestran que las plantas con una alta disponibilidad de flores atraen a los biorreguladores de las plagas agrícolas (Taborda, 2015).

Figura 2.
Riqueza total de familias

de insectos por finca

Indice de diversidad de Simpson de las principales familias de insectos

Se comparó el índice de diversidad de Simpson en las fincas La Vega, El Castillo del Horno, La Bendición y El Conflicto (Cuadro 2), se puede observar que en la finca el Conflicto hay más dominancia en especies por familias de insectos (0.08), en comparación con las otras fincas, la finca el Conflicto tiene un índice de diversidad numérico menor con respecto (0.91) a las otras tres fincas, el índice de diversidad (1-D), es inversamente proporcional a la Dominancia (D), por lo que las fincas La Vega, El Castillo del Horno y La Bendición son menos diversas en número de especies por familias, pero más dominantes. Entre las familias de insectos más dominantes en la finca el Conflicto en comparación con las fincas La Vega, El Castillo del Horno y La Bendición están: Formicidae, Noctuidae, Lonchaeidae, Apidae, estas son bien diversas y abundantes debido a que Formicidae son hormigas acarreadoras, Apidae son abejas abundantes en época de floración, Noctuidae son plagas de hojas y frutas y Lonchaeidae son moscas plagas del botón floral.

CONCLUSIONES

Se identificaron un total de 10 órdenes, 48 familias y 69 géneros de insectos asociados a maracuyá, con 10 tipos de hábitos alimenticios destacándose fitófago, saprófago, nectarívoro, depredador, polinívoro, saproxílico y parasitoide.

La mayor abundancia y dominancia de insectos asociados al cultivo de la maracuyá fue encontrada en la finca El Conflicto siendo las familias de insectos más dominantes Formicidae, Noctuidae, Pyralidae, Tachinidae, Ichneumonidae, Lonchaeidae, Pompilidae, Apidae, Tephritidae y Scarabaeidae.

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Notas de autor