El ejote francés (Phaseolus vulgaris L.) es un tipo de frijol y es uno de los principales cultivos de exportación de Guatemala, junto con otros de productos no tradicionales, el que han beneficiado a aproximadamente 60 000 familias y 200 comunidades de los departamentos de Chimaltenango, Sacatepéquez, Sololá, Quiché, Alta Verapaz, Baja Verapaz y Jalapa (Asociación Guatemalteca de Exportadores, 2023).

Los trips (Insecta: Thysanoptera) son un grupo que posee aproximadamente 6 300 especies, dentro de las cuales algunas son consideradas plagas de diversos cultivos (Mound et al., 2022). Además de los daños directos que causan a la planta, también provocan pérdida del rendimiento del cultivo y de la calidad de la cosecha, especialmente para el mercado internacional. La fase de floración es la más afectada por los trips en el cultivo del ejote francés.

Dentro de las especies de plagas agrícolas de mayor importancia a nivel mundial, desde el punto de vista económico esta Frankliniella occidentalis (Pergande), principalmente en el sector hortícola, dentro de los daños que este ocasiona, es como vector de virus de plantas, principalmente de los géneros Orthotospovirus, Ilarvirus, Alphacarmovirus y Machlomovirus (Funderburk et al., 2018).

Hay varios factores que influyen en el incremento de las poblaciones de trips como el clima y el manejo del cultivo (Ramírez et al., 2013). Adicionalmente el incremento del comercio agrícola internacional ha fomentado su entrada en áreas donde normalmente no habitaban.

Entre los esfuerzos para el control de los trips, se han realizado numerosas y diversas aplicaciones de plaguicidas, sin llegar a tener éxito, debido a que estos insectos han desarrollado resistencia a insecticidas (Reitz et al., 2020).

En los últimos años se ha demostrado que las prácticas agrícolas, como por ejemplo la fertilización, puede incrementar las poblaciones de insectos. Estudios demostraron el efecto del fertilizante a base de nitrógeno en las hembras de Frankliniella occidentalis (Pergande), donde se observó un incremento en las poblaciones de éstas. Este incremento se atribuyó al contenido de nitrógeno en las plantas, y que pudo ser utilizado por la hembra como fuente de nutrientes contribuyendo así a la fecundidad y a la vigorosidad de su descendencia (Vincini et al., 2014).

Los bajos niveles poblacionales de insectos en las plantas se deben a la resistencia que presentan las plantas a las plagas, esta resistencia se debe por las diferencias bioquímicas o de nutrientes minerales en los cultivos. Además, una buena nutrición ayuda a la planta a superar el estrés biótico o abiótico (Delgado-Oramas, 2020).

Los aminoácidos también desempeñan una función muy importante en las plantas, siendo vital para la producción de muchos compuestos de defensa de éstas; los insectos fitófagos podrían llegar a optimizar la función de estos junto con el nitrógeno para su beneficio (Zhou et al., 2015).

Un cultivo con buena nutrición de elementos mayores aumentará la resistencia de las plantas a los ataques de los insectos fitófagos (Bala et al., 2018), dentro de los programas de fertilización del ejote francés, se están empleando los aminoácidos libres. En el caso de las uvas, los aminoácidos se aplican foliarmente, en particular la fenilalanina para aumentar los niveles de estilbenos, los cuales generan un vino de mejor calidad y más saludable para el consumidor (Garde-Cerdán et al., 2014).

Los aminoácidos son los componentes de las proteínas, y considerados como el tercer grupo esencial para los animales y las plantas, están presentes en todas las plantas, donde sus principales funciones es la síntesis de proteínas y preparar substancias reguladoras del metabolismo vegetal, activador de metabolismos fisiológicos, contribuyen en absorción, transporte y asimilación de nutrientes (Castro y Carvalho, 2014). Además del nitrógeno, los aminoácidos juegan un papel importante en los insectos fitófagos, son nutrientes importantes en su dieta.

Los aminoácidos y otros elementos como los carbohidratos, vitaminas, lípidos, minerales y agua son necesarios en la dieta de los insectos para su crecimiento, desarrollo y reproducción. Se han identificado 10 aminoácidos esenciales en dienta de los insectos: fenilalanina, treonina, triptófano, arginina, histidina, isoleucina, leucina, lisina, metionina y valina, los cuales contribuirán en su crecimiento y desarrollo (Aceituno-Medina y Hernández, 2020).

Debido a que estos elementos son necesarios para la supervivencia de los insectos, evolutivamente éstos son capaces de identificar estos elementos en la planta huésped guiándose por señales químicas emanadas por la planta (Delgado-Oramas, 2020).

Tomando en cuenta que los aminoácidos también son elementos que los insectos necesitan para su nutrición (Zhou et al., 2015), actualmente se están realizando estudios de plantas transgénicas, donde se busca reducir la disponibilidad de aminoácidos, a través de inhibidores de la proteasa, al lograr reducir la disponibilidad de los aminoácidos, muchos artrópodos herbívoros, especialmente los trips se verán afectados, debido a que estos son necesarios para su crecimiento y desarrollo (Mouden et al., 2017).

Los cambios en la disponibilidad de los nutrientes en las plantas, como los niveles de nitrógeno, también pueden influir indirectamente en las interacciones insecto-planta (De la Peña, 2009). El nitrógeno es considerado como uno de los nutrientes importantes para los artrópodos herbívoros, siendo un elemento clave para el buen funcionamiento del aparato digestivo de estos (Gowda et al., 2014).

Existen evidencias sobre los efectos de los fertilizantes en las poblaciones de insectos. Realizar estos estudios para cada plaga y cultivo en específico son importantes para poder considerar esta información dentro de las prácticas del manejo en los cultivos como una medida de control o prevención para evitar el crecimiento poblacional de un insecto-plaga.

El objetivo de esta investigación fue establecer el efecto de los fertilizantes nitrogenados y aminoácidos libres en distintas concentraciones sobre el comportamiento y reproducción de las poblaciones de trips en el cultivo del ejote francés. Esta investigación aporta información importante para el manejo integrado de plagas y en los planes de manejo de fertilización del cultivo del ejote francés.

MATERIALES Y MÉTODOS

Las parcelas fueron ubicadas en el departamento de Sacatepéquez, municipio de Santiago, localizadas a una altitud de 2 040 msnm y en las coordenadas 14°38’05” de latitud Norte y 90°40’45” de longitud Oeste. Su clima según Consejo Consejo Municipal de Santiago Sacatepéquez, (2019), es cálido templado según sistema Köppen-Geiger, la temperatura más alta es de 23.5 °C en el mes de abril, la media anual es de 16 °C y la baja en promedio es de 14.7 °C en el mes de enero. La precipitación media anual es de 1 373 mm. La investigación se realizó con el financiamiento de proyectos de la Dirección General de Investigación de la Universidad de San Carlos de Guatemala, en el período de abril a diciembre del 2019.

Se establecieron aleatoriamente nueve parcelas de 500 m². Se evaluaron individualmente tres dosis de urea, tres dosis de abono orgánico (compost) y tres dosis de aminoácidos. Las dosis evaluadas por fertilizante corresponden, en el caso de urea 46 % a: 71 kg ha^-1 (75 % de la dosis recomendada por el fabricante), 95 kg ha^-1 (100 % de la dosis recomendada por el fabricante) y 119 kg ha^-1 (125 % de la dosis recomendada por el fabricante). Las dosis empleadas para el abono orgánico compost (1.5 % de nitrógeno) fueron: 3 825 kg ha^-1 (que corresponde al 75 % de la dosis recomendada por el fabricante), 5 100 kg ha^-1 (que corresponde al 100 % de la dosis recomendada por el fabricante) y 6 375 kg ha^-1 (que corresponde al 125 % de la dosis recomendada por el fabricante). Para los aminoácidos 41 %, las dosis evaluadas fueron: 0.75 L ha^-1 (75 % de la dosis recomendada por el fabricante), 1 L ha^-1 (100 % de la dosis recomendada por el fabricante) y 1.25 L ha^-1 (125 % de la dosis recomendada por el fabricante).

En cada parcela se tomaron treinta muestras. La frecuencia de los muestreos fue cada siete días, por la mañana, entre las 10:00 am y 12:00 m durante el ciclo del cultivo. Se registraron las lecturas de temperatura alta, media, baja, precipitación pluvial y humedad relativa. El abono orgánico se aplicó antes de la siembra, la urea y el aminoácido a los 13, 25 y 40 días después de la siembra.

El diseño experimental fue en arreglo factorial anidado. Este consiste en medir los niveles del factor B (distintas dosis) que se encuentra anidado (relacionada) en el factor A (fertilizantes evaluados). Tanto el fertilizante evaluado como la dosis podría tener un efecto distinto en las poblaciones de los trips.

Los aminoácidos presentes en la evaluación fueron: Aginina, alanina, asparagina, acido aspártico, cisteína, cisateina, acido glutámico, glicina, hidroxiprolina, histidina, isoleucina, leucina, lisina, metionina, fenilalanina, prolina, serina, triptófano, treomina, tirosina y valina.

Registro de información

Se realizó por muestreos de inspección directa en las hojas, botón floral, flores y vainas en las plantas muestreadas. Se consideraron especímenes adultos y ninfas según las fases fenológicas del cultivo. También se monitoreó la temperatura máxima y mínima, así como las precipitaciones pluviales y humedad relativa. Las variables respuesta en cada parcela fueron: 1) relación de número de adultos y ninfas en la planta con temperatura y precipitación pluvial, 2) número de adultos y ninfas presentes en cada fase fenológica de la planta.

Se colectaron especímenes de trips en cada muestreo para la identificación de las especies. Los trips adultos fueron colectados en viales de 5 ml de etanol al 70 % para ser trasladados al laboratorio de Entomología de la Universidad de San Carlos de Guatemala. Para su identificación se emplearon las claves taxonómicas de Mound y Marullo (1996), así como las de Mound et al. (1995).

Análisis estadístico

Los resultados se analizaron por medio de un análisis de varianza (ANOVA), con arreglo factorial anidado y prueba de separación de medias por medio de la prueba de Di Rienzo et al. (2002) DGC (Di Rienzo, Guzmán y Casanoves) a un nivel de significancia de 0.05). Con esta prueba se determinó el efecto de los fertilizantes y su concentración en las poblaciones de trips según la fase fenológica del cultivo.

También se realizó un análisis de correlación de Pearson para conocer la relación entre las variables ambientales con las poblaciones de trips y su distribución en la planta.

Los factores analizados estadísticamente fueron: climáticos (temperaturas máxima y mínima y precipitación pluvia), fases fenológicas de la planta (vegetativa, floración y maduración), las fuentes de nitrógeno y aminoácidos libres. Para la realización de todos los análisis estadísticos se utilizó el software estadístico Infostat versión 2014.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Las especies colectadas e identificadas fueron Frankliniella occidentalis (Pergande) y Trips tabaci (Lindeman). No hubo diferencias significativas entre concentraciones de fertilizantes en cada parcela (p = 0.8569). Sin embargo, se presentaron diferencias significativas (p < 0.0001) en la interacción (concentración de fertilizante o aminoácido y la fase fenológica).

En el Cuadro 1 se observa que durante la fase de producción, las mayores poblaciones de ninfa se registran con las aplicaciones más altas de urea y de aminoácidos, mientras que las menores poblaciones se contabilizan durante la fase vegetativa, independientemente del tratamiento aplicado.

Las poblaciones de trips adultos durante la fase de producción, se comportaron similar al de las ninfas (p<0.0001); los tratamientos de urea con dosis de 119 kg ha^-1 y aminoácidos libres con dosis de 1 L ha^-1 fueron los que presentaron mayores poblaciones (Cuadro 2).

El análisis de las poblacional relacionado con las variables climáticas de temperaturas máximas, media y mínimas precipitación pluvial y humedad relativa, demostraron que los factores de temperatura (máxima, media y mínima) y precipitación pluvial acumulada tienen un efecto significativo, sobre las poblaciones de ninfas y adultos de trips (Cuadro 3), donde la precipitación pluvial acumulada y temperatura mínima afecta las poblaciones de trips.

Posteriormente a las aplicaciones realizadas en la evaluación a lo largo del desarrollo de la plantación, se presentó un efecto del nitrógeno ureico y los aminoácidos libres en el desarrollo de las poblaciones de ninfas, lo que aumentó el número de individuos en la población. Según los resultados obtenidos, luego de varias aplicaciones realizadas a lo largo del ciclo del cultivo, estos fertilizantes también tendrán un efecto favorable para el desarrollo de las poblaciones de trips. Esto concuerda con los resultados de Veromann et al. (2013), quienes indican que repetidas aplicaciones de fertilizante a base de nitrógeno aumenta la población de trips en la planta huésped.

Un mismo efecto se obtuvo en las poblaciones de adultos de trips, con el fertilizante nitrogenado, el tratamiento de 125 % de la dosis fue el que presentó diferencias significativas, durante la evaluación de los tratamientos en el desarrollo de las plantaciones de ejote francés, esto demuestra que el nitrógeno ureico favorece el desarrollo de poblaciones de trips después de varias aplicaciones durante el desarrollo de la plantación, coincidiendo con otros estudios sobre poblaciones de trips (Brodbeck et al., 2001; Baez et al., 2011; Vincini et al., 2014).

Las altas poblaciones de trips obtenidas en las parcelas de ejote francés, en comparación con las tratadas con abono orgánico, pudo deberse a que los trips presentarán preferencia por las plantas fertilizadas con urea para la oviposición, de esta misma forma presentó mayor población de trips en parcelas tratadas con aminoácidos que en las parcelas tratadas con abonos orgánicos. Esto puedo deberse a que los trips presentan preferencias en plantas con alto contenido de aminoácidos y proteínas, como lo indican Brodbeck et al. (2001); Cloy, 2009).

Las bajas poblaciones de trips en las parcelas que fueron tratadas con fertilización orgánica pudo deberse a que las plantas tratadas con fertilización orgánica presentan bajos niveles de aminoácidos en comparación con la fertilización convencional, aportando de manera indirecta una mejor calidad de alimento para las poblaciones de trips en el cultivo del ejote francés.

El incremento de la población de trips en los tratamientos de aminoácidos libres y nitrógeno es probable que se diera conforme la planta se ve favorecida por la nutrición mediante las aplicaciones de nitrógeno ureico y aminoácidos libres, debido a que las plantas con estos tratamientos presentan a las poblaciones de trips tejidos vegetales con mejor calidad nutricional para estos y por esta razón las diferencias significativas se observaron en la fase de cosecha.

Los resultados de la presente investigación demostraron que tanto los aminoácidos libres como el nitrógeno favorecieron el crecimiento poblacional de las poblaciones de trips, estos fueron evaluados independientemente, sin embargo, en campo son aplicados en programas donde ambos van incluidos en el cultivo del ejote francés, y podrían presentarse una respuesta distinta a las evaluadas en la presente investigación, pudiendo favorecer aún más las poblaciones de trips, que si fuera aplicado solamente uno de estos, por lo que es importante continuar con este tipo de investigaciones.

Las aplicaciones de nitrógeno y aminoácidos libres podrían resultar como un efecto negativo en las buenas prácticas agrícolas, si no son empleados con moderación, según el requerimiento del cultivo, para evitar un mayor incremento de las poblaciones de trips. Es importante lograr el balance adecuado en el cultivo del ejote francés.

CONCLUSIONES

A mayores concentraciones de nitrógeno ureico y aminoácidos libres, existe un incremento en las poblaciones de trips tanto en estado de ninfa como en su estado adulto, por lo que el uso de fertilización orgánica, así como el uso adecuado de dosis de nitrógeno, se constituye en una estrategia para el manejo de estas especies.

Agradecimientos

Los autores agradecen a la Dirección General de Investigación de la Universidad de San Carlos de Guatemala y la Universidad de San Carlos de Guatemala por el financiamiento del este proyecto de investigación: Digi-Usac (2019), proyecto 4.8.63.2.92.

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Notas de autor